Interactions between primates and parasites in a wild community

Davies, Thomas (Supervisor) Neglected tropical diseases (NTDs) are a group of tropical parasites that affect ~1.5 billion people worldwide. Despite their ubiquity, they often do not kill those they infect and so are frequently overlooked in research and policy. These parasites should concern public health and wildlife conservation researchers, however, because their burden is predicted to greaten with changes in climate and land use. Our world is also becoming increasingly connected, which results in higher risk of disease transmission between wildlife, livestock, and people. In this thesis, I explore how parasites are transmitted among a wild primate community and adjacent rural settlements using two groups of NTDs: soil transmitted helminths and vector-borne blood parasites. Host-parasite theory predicts that the breadth of hosts that a parasite can infect relates to parasite life history. Parasites with slow generation times and complex physiology (like soil transmitted helminths) are likely to have narrow host ranges. In contrast, parasites with rapid generation times and high potential to encounter new hosts (like vector-transmitted blood parasites) are likely to have broad host ranges. My research took place in Kibale National Park, a tropical rainforest in Uganda. Kibale provides a unique opportunity to test theoretical predictions on host specificity and transmission because the diurnal primate community of Kibale is composed of eight species that differ in life history and phylogenetic relatedness. In addition, Kibale is surrounded by an extremely dense congregation of human settlements, which may facilitate direct transmission between wild primates and human populations. Chapters 2, 3 and 4 each examine a parasite that commonly infects both wild primates and humans. Using molecular methods, I show that two soil transmitted helminths (Oesophagostomum and Trichuris) have broad host ranges, whereas two vector-borne blood parasites (Plasmodium and Hepatocystis) have narrow host ranges. These results run counter to theoretical expectation based on life history, which demonstrates the complexity of host-parasite dynamics at the system level. Chapter 4 addresses the consequences NTDs in wildlife. I tested how infection correlates with host behaviour using a broadly transmitted parasite (Trichuris) and the endangered red colobus monkey (Procolobus rufomitratus). I combined red colobus activity data with parasite infection data, and show that infected animals exhibit signs of illness. Overall, my work highlights the significance of NTDs – not only are some freely transmitted between humans and wildlife, but they appear to pose a health risk to both. Les maladies tropicales négligées (MTNs) sont un groupe de parasites tropicaux qui affectent environ 1.5 milliards d'individus dans le monde. Malgré leur grande prévalence, les MTNs ne causent habituellement pas la mort, ainsi leur tendance à être ignorées en recherche et en gestion de la santé. Les chercheurs en santé publique et conservation de la faune devraient cependant porter davantage attention à ces parasites car on prédit que l'impact de ceux-ci sera amplifié par les changements climatiques et d'utilisation du sol. Notre monde est aussi de plus en plus connecté, induisant ainsi des risques accrus de transmission de maladies entre la faune, le bétail, et les humains. Dans cette thèse, je m'intéresse à la transmission de parasites entre une communauté de primates sylvestres et les villages ruraux avoisinants en me concentrant sur deux groupes de MTNs : les vers parasites transmis par le sol et les parasites sanguins à transmission vectorielle. La théorie des interactions hôte-pathogène prédit que la quantité d'hôtes qu'un parasite puisse infecter est reliée aux traits d'histoire de vie du parasite. Par exemple, on prédit que les parasites avec un temps de génération élevé et une physiologie complexe (tel que les vers parasites transmis par le sol) devraient avoir peu d'hôtes potentiels, alors que les parasites avec un temps de génération moindre et une grande capacité à être mis en contact avec de nouveaux hôtes (tel que les parasites sanguins à transmission vectorielle) devraient avoir une grande quantité d'hôtes potentiels. Mes travaux de recherche ont été réalisés dans le Parc National de Kibale, une forêt tropicale en Ouganda. Kibale est un endroit idéal pour tester les prédictions théoriques à propos de la transmission des maladies et de la spécificité des hôtes car sa communauté de primates diurnes est composée de huit espèces qui diffèrent en termes d'histoire de vie et de relation phylogénétique. En plus, Kibale est entouré d'une multitude de villages très rapprochés, ce qui pourrait faciliter la transmission directe de maladies entre les primates et les populations humaines. Les chapitres 2, 3 et 4 examinent chacun un parasite qui infecte communément autant les primates que les humains. En utilisant des techniques de biologie moléculaire, je montre que deux vers parasites transmis par le sol (Oesophagostomum et Trichuris) ont un nombre limité d'hôtes, alors que deux parasites sanguins à transmission vectorielle (Plasmodium et Hepatocystis) ont une grande quantité d'hôtes. Ces résultats sont à l'opposé des prédictions théoriques découlant de la théorie de l'histoire de vie, ce qui démontre la complexité des dynamiques hôtes-parasite au niveau du système. Le chapitre 4 s'intéresse aux conséquences des MTNs sur la faune. J'examine les effets d'un parasite commun (Trichuris) sur le comportement d'une espèce de primate menacée, la colobe rouge (Procolobus rufomitratus). Je combine des observations comportementales d'une population de colobes rouges avec des données d'infection au parasite Trichuris pour montrer que les animaux infectés démontrent des symptômes de maladie. En somme, mon travail souligne l'importance des MTNs; non seulement sont-elles facilement transmises entre les humains et la faune, mais en plus elles semblent poser un risque pour la santé de chacun.